НАЦІОНАЛЬНА АКАДЕМІЯ НАУК УКРАЇНИ
НАЦІОНАЛЬНА АКАДЕМІЯ НАУК УКРАЇНИ
ІНСТИТУТ ЗООЛОГІЇ ІМ. І.І. ШМАЛЬГАУЗЕНА
Матушкіна Наталія Олександрівна
УДК 595.733: 591.467.3
МОРФО-ФУНКЦІОНАЛЬНІ ХАРАКТЕРИСТИКИ ЯЙЦЕКЛАДА БАБОК
(INSECTA, ODONATA)
03.00.09 – ентомологія
Автореферат дисертації на здобуття наукового ступеня
кандидата біологічних наук
Київ–2002
Дисертацією є рукопис.
Робота виконана на кафедрі зоології біологічного факультету Київського національного університету імені Тараса Шевченка.
Науковий керівник: доктор біологічних наук, професор
Вервес Юрій Григорович
професор кафедри зоології
Київського національного університету
імені Тараса Шевченка.
Офіційні опоненти: член-кореспондент Національної академії наук України,
доктор біологічних наук, професор
Францевич Леонід Іванович
провідний науковий співробітник
Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України.
кандидат біологічних наук
Дрозда Валентин Федорович
провідний науковий співробітник
Інституту захисту рослин УААН.
Провідна установа: Національний аграрний університет
Кабінету міністрів України, м. Київ
Захист відбудеться “14” травня 2002 року о 1000 годині на засіданні спеціалізованої вченої ради Д 26.153.01 в Інституті зоології ім. І.І. Шмальгаузена Національної академії наук України за адресою: 01601, м. Київ-30, вул. Б. Хмельницького, 15.
З дисертацією можна ознайомитись у бібліотеці Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена Національної академії наук України за адресою: 01601, м. Київ-30, вул. Б. Хмельницького, 15.
Автореферат розісланий “_12_” _квітня 2002 року.
Вчений секретар
спеціалізованої вченої ради
кандидат біологічних наук Золотов В.В.
ЗАГАЛЬНА ХАРАКТЕРИСТИКА РОБОТИ
Актуальність теми. Морфологічні особливості яйцеклада часто використовують для порівняльно-морфологічних досліджень, необхідних для побудови філогенетичних схем комах. Особливий інтерес в цьому плані викликають таксони, в яких спостерігають широкий спектр змін у будові яйцеклада та існування різних способів відкладання яєць, зокрема Odonata. У межах ряду існують як таксономічні одиниці, представники яких мають первинний повний яйцеклад, так і групи з частково або повністю редукованим яйцекладом.
Дослідження скелетно-м'язової системи яйцеклада та, особливо, закладання в онтогенезі його складових частин дозволяють гомологізувати елементи яйцеклада бабок та деяких інших груп комах. Комплексне вивчення морфологічних та функціональних характеристик добре розвиненого яйцеклада дає можливість оцінити характер пристосувань до відкладання яєць в різні типи субстратів.
Незважаючи на велику кількість інформації щодо будови яйцеклада бабок, дані літератури часто є суперечливими [Thillyard, 1917; Quentin, 1962; Pfau, 1985, 1991та ін.]. Походження його складових елементів було висвітлено в ряді робіт, присвячених опису змін абдомінальних сегментів протягом онтогенезу [Weele, 1906; Махотин, 1929]. Проте, до сьогодні не було проведено дослідження реорганізації м'язової системи генітальних сегментів під час розвитку преімагінальних фаз та в ході дозрівання імаго. Брак точних скелетно-м'язових реконструкцій призводить до плутанини в розумінні будови та функціонування органа, а відсутність єдиної номенклатури скелетних елементів та м'язів унеможливлює з'ясування гомологій та значно ускладнює визначення основних напрямків еволюційних перетворень органа.
Зв'язок роботи з науковими програмами, планами, темами. Роботу виконано у рамках комплексної науково-дослідної теми № 97091 кафедри зоології Київського національного університету імені Тараса Шевченка “Дослідження тваринного світу України як складової частини світової фауни, морфологічних та екологічних особливостей тварин та регуляції деяких параметрів їх популяцій в умовах якісних змін довкілля” (1997-2000), номер держреєстрації 0197U003535.
Мета та задачі дослідження. Метою роботи було шляхом комплексного дослідження структур яйцеклада, перетворень генітальних сегментів протягом різних етапів онтогенезу та адаптацій до різних типів ендофітного відкладання яєць з'ясувати природу складових елементів яйцеклада бабок, провести їх гомологізацію, визначити основні етапи історичного розвитку органа в межах ряду та дослідити функціонування яйцеклада ендофітного типу. Для досягнення мети були виконані такі задачі:
1) провести порівняльно-морфологічне дослідження скелетно-м'язової організації яйцеклада представників різних таксонів Odonata;
2) простежити реорганізацію скелетної основи та м’язів VII-IX абдомінальних сегментів протягом різних етапів метаморфозу;
3) описати різні типи ендофітних кладок та порівняти деякі їхні характеристики;
4) з'ясувати роль стилів яйцеклада в процесі формування ендофітної кладки.
Об'єкт дослідження — різні типи яйцекладів та ендофітні кладки бабок.
Предмет дослідження — морфо-функціональні адаптації яйцеклада бабок до різних способів відкладання яєць.
Методи дослідження — пошарова реконструкція м'язів, приготування тимчасових і постійних препаратів кутикули та серій зрізів термінальних сегментів черевця німф.
Наукова новизна отриманих результатів. Вперше проведено детальне морфологічне дослідження скелетної основи та м'язового оснащення яйцеклада 53 видів з 16 родин усіх трьох рецентних підрядів бабок, на основі якого складені таблиці модальностей ознак яйцеклада. Показано, що модальності зовнішньої морфології яйцеклада пов'язані з притаманним певним видам спектрами субстратів для відкладання яєць, а деякі ознаки м'язової системи органа специфічні для певних підрядів, родин і підродин. Проведено гомологізацію структур повного яйцеклада бабок з елементами яйцекладів деяких інших комах. Вперше описані зміни, які відбуваються в м'язовій системі генітальних сегментів протягом останніх німфальних стадій та під час формування імаго. Описані два раніш невідомі м’язи. У ході експерименту доведено сенсорну функцію стилів яйцеклада та визначено їх роль у процесах відкладання яєць. На основі власних досліджень та аналізу літератури запропоновано класифікацію ендофітних кладок бабок.
Теоретичне та практичне значення роботи. Детальне морфологічне дослідження різних типів яйцекладів Odonata та проведений аналіз спектрів субстратів для відкладання яєць значно розширює уявлення про характер змін у репродуктивній поведінці бабок, які відбулися внаслідок опанування водного середовища існування німфальними стадіями. Визначення гомологій у будові органа в межах ряду та впровадження уніфікованої номенклатури його складових частин призначені полегшити фахівцям з'ясування шляхів історичних перетворень похідних черевних кінцівок комах. Запропоновані класифікація ендофітних кладок та таблиці модальностей скелету і м’язів яйцеклада бабок можуть бути використані одонатологами-систематиками для оцінки ступеня спорідненості таксонів різного рівня, а складені списки субстратів для відкладання яєць важливі для проведення фауністичних та екологічних досліджень.
Особистий внесок здобувача полягає в аналізі наукової літератури, плануванні та виконанні досліджень, статистичній обробці отриманих даних, узагальненні результатів та формулюванні висновків.
Апробація результатів дисертації. Матеріали дисертаційної роботи були представлені на 2nd WDA International Symposium of Odonatology (Gдllivare, Sweden, 2001), науковій конференції “Актуальные вопросы современного естествознания” (Сімферополь, 2001) та на науковій конференції професорсько-викладацького складу біологічного факультету Київського національного університету імені Тараса Шевченка (2001р.).
Публікації. За темою дисертації було опубліковано 5 статей у фахових виданнях та 1 тези.
Структура й обсяг дисертації. Дисертація викладена на 204 сторінках машинопису, загальний обсяг – 135 стор. Вона складається із вступу, переліку умовних позначень і скорочень, аналізу літератури, розділу з описом матеріалів і методів досліджень, результатів досліджень, обговорення результатів, висновків, списку використаних джерел, що налічує 241 роботу, та чотирьох додатків. Робота ілюстрована 35 таблицями та 61 рисунком.
Основний зміст роботи
Матеріал та методи досліджень
Морфологічне дослідження яйцеклада. Вивчення скелетно-м'язової системи яйцеклада було проведене на 53 видах, що належать до 16 родин трьох підрядів Odonata. Реорганізацію сегментів черевця протягом останніх німфальних стадій та під час окрилення досліджували на видах: Lestes barbara, L. sponsa (Zygoptera, Lestidae), Erythromma najas (Zygoptera, Coenagrionidae), Anax imperator, Aeshna cyanea (Anisoptera, Aeshnidae). Для отримання екземплярів певної стадії розвитку зібрані німфи дорощували в лабораторних умовах.
Попередній перегляд та вивчення зовнішньої морфології проводили з допомогою бінокулярного мікроскопа МБС-9. Тотальні препарати скелета яйцеклада імаго та сегментів черевця німф виготовляли після розтину термінальних сегментів черевця у горизонтальній та сагітальній площинах. Фрагменти черевця виварювали у 10%-ному розчині КОН, зневоднювали у ряді спиртів і ацетоні та поміщали в синтетичну смолу Depex (Serva). Також виготовляли тимчасові препарати в гліцерині. Для реконструкції м'язової системи робили трансверзальні та сагітальні розтини сегментів черевця, впаювали їх у суміш воску й парафіну і заливали дистильованою водою. М'язи звільняли від інших тканин і зарисовували пошарово, використовуючи бінокулярну сітку. Реконструкції м'язової системи виготовляли на основі серій рисунків.
Уточнення положення дрібних м'язів німф здійснювали за допомогою серій сагітальних та трансверзальних зрізів, для чого термінальні сегменти черевця заливали за методикою Петерфі у парафін-целоїдин. Зрізи підфарбовували залізним гематоксиліном Гейденгайна і після зневоднення у ряді спиртів, карбол-ксилолі та ксилолі поміщали у канадський бальзам або полістирол.
Дослідження ендофітних кладок Zygoptera. Досліджено кладки Lestes barbara, L. sponsa, L. viridis parvidens, Sympecma annulata (Lestidae) і Enallagma cyathigerum, Erythromma najas (Coenagrionidae). Усього визначено взаєморозташування 71 яйця L. barbara, 102 яєць L. sponsa, 2003 яєць L. v. parvidens, 337 яєць S. annulata, 94 яєць E. cyathigerum та 452 яєць E. najas. Для визначення характерних поз фотографували самок L. barbara, L. dryas, L. sponsa і L. virens під час відкладання яєць у різні типи субстратів та проводили відеозйомку яйцекладіння L. virens в стебла Schoenoplectus lacustris.
Вивчення характеру взаєморозміщення яєць проводили на субстратах, які містили ефективні кладки, тобто такі, що складалися не менше ніж з 20 яєць. Дослідження взаєморозташування яєць у кладках здійснювали за допомогою бінокуляра МБС-9. Кладки зарисовували, використовуючи окулярну сітку.
Дослідження ролі стилів у дотриманні певних параметрів кладок. Після попереднього дослідження кладок L. sponsa, відкладених в різні субстрати, для проведення експерименту були обрані молоді квітконоси Butomus umbellatus з волокнами, спрямованими строго уздовж поздовжньої вісі квітконоса.
З метою вивчення ролі стилів у дотриманні основних параметрів яйцекладки порівнювали такі особини L. sponsa: (1) контрольна, (2) без верхівок обох стилів, (3) без обох стилів, (4) без правого стилюса, (5) без лівого стилюса. Отримані субстрати з ефективними кладками зберігали в 70° спирті для подальшого дослідження. Виміри параметрів кладок здійснювали під бінокулярним мікроскопом МБС-9 за допомогою окуляр-мікрометра. Положення кожного яйця зарисовували, використовуючи бінокулярну сітку. Подальші розрахунки проводили по рисунках. Всього зібрано 76 субстратів із кладками, розраховано взаєморозташування 625 складних кладок та проаналізовано положення 493 яєць у 325 складних кладках. Для зручності розрахунків введено поняття умовної лінії кладки (у.л.к.), яка проходить паралельно волокнам рослинного субстрату і спрямована у каудальному напрямку тіла самки під час яйцекладіння.
Для статистичної обробки результатів експерименту використовували метод варіаційної статистики для даних на прямій [Терентьев, Ростова, 1977; Лакин, 1990] та статистичний метод для кутових спостережень [Мардиа, 1978; Францевич, 1986]. Для оцінки достовірності застосовували t-критерій Стьюдента.
Результати досліджень та їх обговорення
Скелетно-м'язова організація яйцеклада бабок. В межах ряду Odonata відомі три загальні способи відкладання яєць, реалізація яких накладає відбиток на будову статевих сегментів самки та їх придатків [Quentin 1962; Pfau, 1985, 1991 та ін.]. Відповідно до цього, на наш погляд, доцільно виділити наступні типи яйцекладів:
1. Повний, або ендофітний, яйцеклад складається з трьох пар стулок і слугує для введення яєць всередину різноманітних субстратів. За розташуванням опорного канта та наявністю повного набору яйцекладних м'язів існують такі підтипи повного яйцеклада:
1.1. яйцеклад Zygoptera, для якого характерна наявність повного набору м'язів та розміщення опорного канта на вентродистальному краї (карині) латеральних стулок;
1.2. яйцеклад Anisozygoptera з опорним кантом на вентральному краї Х сегмента черевця та повним набором м'язів;
1.3. яйцеклад Aeshnidae (Anisoptera), опорний кант якого міститься на вентральному краї Х сегмента, а м'язове оснащення характеризується відсутністю м'яза М6.
2. Ендогейний яйцеклад Cordulegastidae (Anisoptera) складається з двох добре розвинених стулок. Введення яєць здійснюється без розрізання субстрату.
3. Екзофітний яйцеклад має значно або цілком редуковані складові. Яйця відкладаються на поверхню субстрату (переважно на воду).
Скелетна основа повного яйцеклада включає непарну базальну яйцекладну пластинку, парні антеріальні, медіальні і латеральні стулки та внутрішній склерит (рис. 1, 1). Антеріальні та медіальні стулки, складені разом, утворюють власне яйцеклад, яким самка розрізає субстрат. Латеральні стулки слугують футляром для власне яйцеклада. Важливою особливістю повного яйцеклада є наявність так званого опорного канта [Quentin, 1962]. Він має вигляд потовщеної та часто вкритої зубцями ділянки латеральної стулки або вентральної стінки Х сегмента, якою самка опирається на субстрат під час відкладання яєць.
В зовнішній будові добре розвинених яйцекладів представників трьох підрядів бабок суттєві розбіжності були виявлені С.Квентіном [Quentin, 1962] в розташуванні опорного канта та нами – у формі стилів яйцеклада. Так, у всіх без виключення досліджених представників Zygoptera опорним кантом слугує потовщений вентро-дистальний край (каріна) латеральних стулок, який звичайно вкритий зубцями та волосками, а стилі завжди паличкоподібні. У Anisozygoptera стилюс листоподібний, а опорний кант утворений двома розширеними ділянками вентро-латеральної частини краю Х сегмента. У Anisoptera з повним яйцекладом (Aeshnidae), відмічена одноманітність у будові стилів — вони завжди паличкоподібні і несуть пучок довгих волосків на верхівці. Форма опорного канту значно відрізняється в межах родини, проте його розташування на вентральній стінці Х сегмента стабільне.
Внутрішня будова скелетної основи повного яйцеклада Odonata в цілому одноманітна, за виключенням внутрішнього склерита: зокрема, його розміри варіюють від порівняно невеликих у Zygoptera та Anisozygoptera до значних у Aeshnidae (Anisoptera). Розміри внутрішнього склерита безпосередньо пов'язані з розвитком м'яза М8, а розміри та форма останнього, у свою чергу, корелюють з будовою М6.
Зміни внутрішньої будови повного яйцеклада переважно виражені певними апоморфними модальностями м’язів М5, М6 та М8. Плезіоморфними модальностями в будові яйцеклада ми вважаємо присутність повного набору недиференційованих (суцільних) яйцекладних м’язів. Такий стан виявлений у представників Calopterygidae, Euphaeidae та Pseudostigmatidae (Zygoptera), причому місця прикріплення М6 та М8 до латеральної стулки у видів першої родини одні й ті ж самі (рис. 1, 2). Формування яйцеклада Aeshnidae (Anisoptera) відбувалося в напрямку диференціації М5 на два пучки, редукції М6 і перенесення його функцій на М8, який внаслідок цього значно збільшив розміри. У Anisozygoptera відбулась редукція передньої частини М6; натомість М5 та М8 мають типові для Calopterygidae (Zygoptera) місця прикріплення та ступінь розвитку.
Zygoptera характеризуються значною гетерогенністю зовнішньої та внутрішньої будови яйцеклада. Модальності екзоскелетної частини органа, зокрема будови каріни та стилів, певною мірою залежать від особливостей способу відкладання яєць. Зокрема, присутність великих зубців на карині деяких Agriolestinae (Megapodagrionidae) та Lestinae (Lestidae) зумовлена використанням деревини як матеріалу для яйцекладіння, водночас певні модальності м'язової системи цих груп суттєво відрізняються.
Значні відмінності в межах підряду виявлені в розташуванні місць прикріплень М6 та М8 та їх диференціації на пучки. У більшості випадків відмічене роздільне прикріплення окремих пучків М6 так, що їх спільне походження можливо визначити лише за допомогою порівняльного дослідження яйцекладів інших груп рівнокрилих. Слід зазначити, що передня частина М6 завжди прикріплена до медіальної стулки, тоді як задня — сполучена зі стулкою через мембранозну зв'язку. У більшості досліджених Coenagrionidae початки обох пучків М6 зближені настільки, що м'яз має вигляд суцільного. М8 у видів цієї родини може бути суцільним або нечітко розділеним на два чи три пучки. Представники інших родин мають чітко розмежовані пучки М6. У Heteragrion alienum (Megapodagrionidae) початки пучків М6 перехрещуються, що, на нашу думку, спричинене гіпертрофією яйцекладних м’язів внаслідок використання порівняно твердих матеріалів для відкладання яєць. Задня частина м'яза М6 інших досліджених видів рівнокрилих бабок віддалена від переднього пучка і може, у свою чергу, поділятись на кілька частин. Зокрема, у Lestidae, ступінь розвитку та диференціації м'яза зростає у видів, які використовують для відкладання яєць більш тверді матеріали. М8 у переважної більшості Lestidae суцільний, а єдиний випадок його розділення на два пучки зафіксований у Lestes dryas і пов'язаний зі зміщенням місця прикріплення непарного м'яза М7. Своєрідність Lestidae виявляється також в будові ендоскелетної частини яйцеклада. Це єдина група з досліджених нами, яйцекладні пластинки яких мають присередні відростки, гомологічні антеріальним апофізам гонококситів VIII інших рядів комах.
Загальною і специфічною рисою в будові яйцекладних м’язів досліджених видів Platycnemididae і Platystictidae є чітке розділення М8 на кілька пучків. Зокрема, у Palaemnema domina (Platystictidae) М8 складається з трьох пучків — верхнього, середнього і нижнього, з яких середній — найменший, а у Platycnemis pennipes (Platycnemididae) до складу М8 входять лише два пучки, місця прикріплення яких співпадають з такими верхнього і нижнього пучків М8 попереднього виду. У обох видів виявлено окреме розміщення переднього і заднього пучків М6, причому у Palaemnema domina місцем прикріплення віялоподібного заднього пучка М6 слугує дуже широка мембранозна стрічка.
Переважна більшість Anisoptera має редукований яйцеклад, ступень редукції якого значно варіює. Ендогейний яйцеклад Cordulegastridae складається з рудименту яйцекладної пластинки, пари великих нерухомих зрослих в основі антеріальних стулок та сигароподібних медіальних стулок. Між собою медіальні стулки з'єднані мембранозною зв'язкою, яка постеріально потовщена і утворює складчасту стернальну частину ІХ сегмента. Одна зі складок несе дві чітко не відмежовані від мембрани латеральні склеротизовані ділянки, вкриті дуже довгими волосками, які, можливо, становлять собою рудименти стилів. Екзофітний яйцеклад виглядає як парний або непарний двороздільний чи суцільний виріст дистального краю VIII стерніта. Цей виріст порожнистий і часто не має чіткої межі з рештою стерніта. Іноді на ІХ стерніті присутні рудименти медіальних стулок у вигляді паличко-, сосочко- або горбкоподібних придатків. Навіть коли скелетні елементи порівняно добре розвинені (ендогейний яйцеклад Cordulegasteridae), м'язова система, як і у таксонів зі значно редукованим яйцекладом (екзофітні яйцеклади Corduliidae та Libellulidae), включає лише М4 та М7. У Gomphidae яйцекладні м'язи і рудименти медіальних стулок не виявлені.
Гомологізація елементів повного яйцеклада бабок. Як показали порівняльно-морфологічні дослідження, повному яйцекладу властивий найбільший набір плезіоморфних модальностей скелетно-м'язової системи, що дозволяє вважати його первинним типом яйцеклада Odonata. Такий яйцеклад утворений гонококситами та гонапофізами генітальних сегментів. До його складу також входять паличкоподібні стилі (гоностилі IX), які містяться на гонококситах IX, та постеріальна проміжна пластинка (рис. 2). Той факт, що перебудова стінок генітальних сегментів під час окрилення імаго супроводжується тимчасовим збереженням пов'язаних з ними м’язів, дає можливість виявити границі окремих склеритів яйцеклада і гомологізувати їх зі структурами німфальних сегментів.
Яйцекладна пластинка парна за походженням. Вона утворена злитими по медіальному краю гонококситами VIII, які під час метаморфозу виникають з дистального краю стерніта VIII, та передніми частинами гонококсита IX (гонангулюмами), які відокремлюються від стерніта ІХ. Латеральні та медіальні відростки яйцекладної пластинки, відповідно гомологічні антеріальному та постеріальному апофізам гонококсита VIII інших комах. Антеріальні та медіальні стулки становлять собою гонапофізи генітальних сегментів. Кожна латеральна стулка утворена екзоскелетною частиною гонококсита ІХ, яка чітко не відмежована від його ендоскелетної частини. Дорсальний край гонококсита несе ендоскелетні вирости, які слугують місцем прикріплення найбільших яйцекладних м’язів і гомологічні антеріальному та постеріальному апофізам гонококситів ІХ інших Insecta. Непарний внутрішній склерит утворюється із середньої частини личинкового стерніту IX і тому відповідає задній проміжній пластинці інших крилатих комах. Окремі м'язи ендофітного яйцеклада закладаються ще в дозрілих німф (стадія F-0), а повний набір цих м'язів остаточно формується після окрилення імаго.
У бабок, поряд з існуванням таких плезіоморфних модальностей, як присутність гоностилів на гонококситах IX, що пов'язано із виконанням сенсорної функції, знайдений ряд відмінностей від тізануроїдного типу яйцеклада, які типові також і для багатьох інших крилатих комах [Smith, 1969, 1972]. Серед останніх звернемо увагу на дві модальності: (1) вторинне зчленування гонапофізів VIII через гонангулюми з IX сегментом та (2) розчленування гонококсита IX на кілька відокремлених пластинок, які виконують різні функції. Якщо перша модальність характерна для переважної більшості комах з добре розвиненим яйцекладом, то друга у бабок має свої особливості.
Гонококсити IX багатьох комах з добре розвиненим яйцекладом розділені на дві пластинки [Scudder, 1957, Smith, 1969]. Більша за розмірами пластинка формує власне гонококсит, який, за думкою деяких дослідників [Smith, 1969], може утворювати третю стулку яйцеклада. Менша пластинка гомологічна його антеролатеральному куту і, зростаючись з гонококситом VIII, забезпечує зчленування гонапофіза VIII через гонококсит VIII з ІХ тергітом. Цю пластинку називають гонангулюмом, або субкоксою IX [Scudder, 1957]. У бабок гонококсит IX розділений не на дві, а на три чітко відмежовані одна від одної частини, причому субкоксальні елементи формують типовий за розташуванням та функцією гонангулюм та видовжений склерит, зрощений із проксимальним краєм IX тергіта, зчленовуючи його з латеральною стулкою. Цей склерит деякі вчені вважають частиною тергіта IX і називають латеротергітом [Srivastava, Srivastava, 1989]; проте наше дослідження модифікацій генітальних сегментів бабок під час метаморфозу показало відповідність цього склерита латеральній частині стерніта IX; останню інтерпретують як коксостерніт або частину субкокси IX сегмента.
При дослідженні окрилення самки Aeshna cyanea виявили, що протягом кількох годин після виходу комахи з личинкового екзувія проксимальний та дистальний краї латеральних стулок яйцеклада періодично втягувалися в середину тіла. Можливо, що такі рухи зумовлюють підкачування вмісту кишечника до анального отвору, або забезпечують випинання структур яйцеклада водночас із розтягуванням стінок тергіта. Відносна прозорість покривів тіла новоокриленого імаго дозволила визначити місця прикріплення відповідних м’язів. Ймовірно, що втягування проксимального краю ІХ тергіта здійснює м'яз М4, а дистального — М5. Можливо, участь М4 та М5 у процесах формування імагінальної форми сегментів у новонародженої самки є причиною відносно раннього закладання цих м’язів порівняно з іншими.
Класифікація ендофітних яйцекладок. Аналіз регулярності кладок та особливостей розміщення та кількості яєць в них дозволив виділити такі типи ендофітних кладок (рис. 3):
1. нерегулярні кладки: яйця розміщені поодинці без дотримання будь-якої послідовності (Aeshnidae, Sympecma annulata, кладки S. fusca у нерівномірно просякнутому водою субстраті);
2. регулярні прості кладки, в яких поодинокі яйця розташовані в певному порядку:
2.1. яйцекладка у вигляді ланцюжка яєць (Lestes barbara, кладки S. fusca в рівномірно просякнутому водою субстраті);
2.2. яйцекладка у вигляді простого зиґзаґа з розміщеними в його вершинах яйцями (Calopteryx splendens);
2.3. зиґзаґоподібна кладка з 1-9 яйцями у кожній ланці, яка іноді має вигляд майже паралельних один одному рядів яєць (кладки Sympecma annulata в живому рослинному матеріалі та S. fusca в рівномірно просякнутому водою субстраті);
2.4. зигзагоподібна кладка з кількістю яєць в кожній ланці від 4 до 170 і більше (Coenagrionidae);
3. регулярні складні кладки, коли під час одного проколювання субстрату самка відкладає два і більше яєць. Зовні така кладка виглядає як ланцюжок отворів у субстраті. Залежно від максимальної кількості яєць в окремій кладці виділяють
3.1. чотирияйцеві кладки – Lestes sponsa;
3.2. восьмияйцеві кладки – L. (Chalcolestes) viridis.
Ми вважаємо, що адаптація до певних типів субстратів значною мірою зумовлює видову специфічність взаєморозміщення яєць у кладці. Використання м’яких однорідних матеріалів: скупчень водоростей, гниючих частин рослин, ґрунту, властиве бабкам з нерегулярними кладками. У цих випадках відпадає необхідність певного розташування яєць у кладці і раціонального використання субстратів завдяки надлишку останніх, що сприяє максимальній швидкості відкладання. Такий тип кладки багато дослідників вважає первинним, оскільки він характерний для частини порівняно філогенетично давніх представників ряду (Aeshnidae) і, можливо, пов'язаний із первинноназемним способом життя преімагінальних фаз.
Більшість видів Zygoptera виявляє певну вибірковість у виборі субстрату. Багато Coenagrionidae надають перевагу порівняно м’яким широким листкам та квітконосам Nymphaeacea. Властивості цього субстрату, можливо, зумовили формування широких зигзагоподібних кладок. Самки Coenagrionidae відкладають кілька серій яєць, сидячи на одному місці і повертаючи черевце у певному напрямку.
Становлення у представників роду Lestes (Lestidae) простих та складних кладок у вигляді “ланцюжка” пов'язане з їх адаптаціями до відкладання яєць у порівняно тверді видовжені вертикально орієнтовані частини рослин, часто віддалені від берега водойми. Висока твердість субстратів зумовила вироблення певної пози, коли черевце самки в момент проколювання підгинається і опирається на субстрат [Jodicke, 1997]. Самка спочатку визначає місце проколу за допомогою сенсорів яйцеклада, а потім підповзає до місця кладки і приймає характерну позу. Очевидно, використання подібних субстратів дозволило бабкам значно знизити прес хижаків, більш високий над відкритою водою, ніж у зоні прибережної рослинності. При цьому виникла необхідність раціонального використання придатних субстратів, ресурси яких обмежені.
Висока ефективність використання субстрату була досягнута різними способами. Більшість Coenagrionidae, які мають просту зигзагоподібну кладку, розміщують яйця дуже щільно одне до одного і рідко повторно використовують певну ділянку субстрату. Так, за нашими даними, яйця в поодиноких кладках Erythromma najas вкривали майже 5% поверхні субстрату, що відповідає щільності близько 20 яєць на 1 см2, а нечисленні множинні кладки займали 15% поверхні (щільність складала близько 65 яєць на 1 см2). В поодинокій кладці Enallagma cyathigerum яйця займали до 30% поверхні субстрату. Навпаки, для видів Lestes (Lestidae) більш характерні множинні кладки, коли одна чи кілька самок неодноразово відкладали яйця на одну ділянку субстрату. В останньому випадку, особливо у видів зі складними кладками, особливо помітна роль сенсорного забезпечення роботи яйцеклада. Формування кладки у вигляді “ланцюжка” з чітко дотриманими параметрами (відстань між яйцями, точна орієнтація лінії кладки та окремих яєць у ній стосовно до волокон субстрату) знижує ймовірність руйнування раніше відкладених яєць. Яйця в множинних кладках L. viridis займали до 16% поверхні субстрату, а максимальна щільність досягала майже 30 яєць/см2.
Підтвердженням того, що особливості взаєморозміщення та кількість яєць у кладці відбивають процеси, пов'язані із пристосуванням до використання певного спектра субстратів, слугує чітко визначена послідовність розміщення яєць в складних кладках деяких Lestidae, яка зберігається незалежно від числа відкладених яєць та типа субстрату (рис. 4).
Сенсорний контроль роботи повного яйцеклада. Стилі яйцеклада становлять собою придатки на латеральних стулках, які найчастіше мають паличкоподібну форму і позбавлені м'язового оснащення. Форма апікальної частини стилів часто відрізняється у представників різних таксономічних угруповань Zygoptera, іноді навіть в межах одного роду. Верхівка стилів Zygoptera може бути булавоподібно розширеною або, навпаки, сплющеною чи витягнутою вентролатерально, вкритою короткими чи довгими волосками або голою. У видів Aeshnidae вона завжди несе пучок довгих волосків, а у Anisozygoptera стилюс має листоподібну форму і вкритий волосками різної довжини. Розмаїття форм верхівок стилів Zygoptera, на наш погляд, може бути наслідком використання для відкладання яєць широкого спектру субстратів з різними властивостями. Зокрема види, для яких типовими субстратами слугують гниючі залишки рослин, часто мають на верхівці стилів довгі волоски. Використання порівняно твердих субстратів корелює зі ступенем загострення верхівки стилів; зокрема у видів, які відкладають яйця в деревину, апікальна частина стилів шипоподібно витягнена. Базальна ділянка стилів завжди вкрита тонкою кутикулою, так що вони здатні нахилятися в різні боки. Мікроскопічне дослідження показало, що біля цієї ділянки міститься група кампаніформних сенсил, які здатні виміряти стан деформації кутикули і визначати ступінь відхилення стилів яйцеклада [Matushkina, Gorb, 2001].
В межах Zygoptera виявлені різні типи регулярних ендофітних кладок, які характеризуються певними схемами розташування яєць. Для проведення дослідження ролі стилів ми обрали самок Lestes sponsa (Zygoptera, Lestidae), які мають складну ланцюжкоподібну кладку. Дотримання основних параметрів кладок є необхідною умовою ефективного використання субстратів і слугує для зниження ризику руйнування раніше відкладених яєць. Реакція на повне або часткове видалення стилів проявляється саме в зміні цих показників (табл. 1, 2). Так, повне видалення одного зі стилів латеральної стулки яйцеклада зумовило повертання напрямку лінії кладки в бік інтактного стилюса та зменшення відстані між окремими складними кладками (рис. 5). Взаєморозміщення яєць в багатояйцевих кладках помітно варіювало в групах особин, позбавлених одного із стилів. Спільною рисою таких кладок було значно менше відхилення повздовжньої осі першого яйця у випадку його відкладання в бік видаленого стилюса порівняно з випадками відкладання в бік інтактного стилюса. Відсутність принципових відмінностей в орієнтації поодиноких яєць в кладках усіх груп L. sponsa та у взаєморозташуванні окремих кладок після видалення обох стилів, можливо, було зумовлене наявністю на контактуючих з поверхнею субстрату структурах яйцеклада ряду сенсорних утворів, зокрема трихоїдних сенсил на латеральній стулці.
Висновки
1. Відповідно до склеритного складу та особливостей функціонування, в межах ряду Odonata виділено три типи яйцекладних систем, які відповідають трьом основним способам відкладання яєць — ендофітному, ендогейному та екзофітному.
2. Повний, або ендофітний, яйцеклад, який розвинений у багатьох видів всіх рецентних підрядів Odonata, характеризується найбільшим набором плезіоморфних модальностей скелетно-м'язової системи і тому близький до первинного типу. Склеритний склад повного яйцеклада, особливості взаємозчленування його елементів та присутність чутливого стилюса на IX сегменті поєднують ознаки Apterygota та Pterygota і підтверджують своєрідність та архаїчність будови цього органа у бабок. У бабок з повним яйцекладом яйцекладні м'язи закладаються у німфи, а остаточно формуються під час дозрівання імаго.
3. Модальності ряду ознак зовнішньої будови повного яйцеклада (будова опорних утворів, форма верхівки стилюса та наявність на ній волосків) відображають пристосування до механічних властивостей субстратів для відкладання яєць, а деякі риси зовнішньої та внутрішньої морфології (розташування опорного канта, диференціація м'язів на пучки, деякі особливості будови ендоскелету) вказують на філогенетичну спорідненість таксонів різних рівнів.
4. Найбільшу кількість плезіоморфних станів ознак м'язової системи повного яйцеклада мають Zygoptera. Їх яйцеклад оснащений сьома парними та одним непарним м'язами. Розвиток м'язової системи відбувався у напрямку диференціації м'язів М6 та М8. Первинний стан — наявність суцільних М6 та М8, близькі місця їх прикріплення, характерний для Calopterygidae та Euphaeidae. У всіх інших досліджених рівнокрилих передня частина М6 відчленована. У Platystictidae та Platycnemididae розвиток яйцекладних м'язів відбувався у напрямку відокремлення та широкого розходження пучків М8 та М6. За ознаками м'язової організації яйцеклада та його ендоскелетної основи особливу групу складають Lestidae.
5. Морфологічні особливості яйцеклада Aeshnidae (Anisoptera) близькі у всіх досліджених видів і характеризуються розташуванням опорного канту на стерніті Х, розділенням М5 на два пучки, повною редукцією М6 та компенсаторним розвитком М8. Яйцеклад Anisozygoptera поєднує модальності морфологічних ознак Zygoptera (місце прикріплення м'язів та будова ендоскелету), Aeshnidae (Anisoptera) (розташування опорного канту, часткова редукція передньої частини М6) та своєрідні зовнішні морфологічні особливості (форма стилюса та медіальної стулки).
6. Ендогейний яйцеклад Cordulegastridae складається з двох пар стулок, рудиментів яйцекладної пластинки та третьої пари стулок. Його м'язова система включає М4 та М7, які разом зі скелетними м'язами забезпечують просування яєць назовні.
7. Екзофітні яйцеклади Anisoptera (Gomphidae, Corduliidae, Libellulidae) утворені порожнистими виростами заднього краю стерніта VIII різної форми та розміру. Яйцекладна система Gomphidae характеризується відсутністю медіальних стулок та яйцекладних м'язів. Corduliidae та Libellulidae мають рудименти медіальних стулок на стінці стерніта ІХ, у м'язовому оснащенні сегмента ІХ присутні яйцекладні М4 та М7. Вивільнення яєць здійснюється при скороченні мускулатури вагіни.
8. Розроблено систему класифікації ендофітних кладок за регулярністю, особливостями розміщення та кількістю яєць в них. Виділено такі типи: нерегулярні кладки, регулярні кладки, які поділяються на зигзагоподібні, ланцюжкоподібні прості та ланцюжкоподібні складні кладки. Основні параметри регулярних кладок є сталими, що дозволяє ефективно використовувати площу поверхні субстрату. При цьому найбільшої щільності відкладання яєць досягають види Coenagrionidae із зигзагоподібними кладками, яйця в яких займають до 30% площі поверхні субстрату.
9. Показано, що стилюс яйцеклада слугує сенсором, який контролює відстань між сусідніми проколами субстрату, взаєморозміщення яєць у складних кладках та забезпечує дотримання певного розташування кладки на поверхні субстрату.
СПИСОК ОПУБЛІКОВАНИХ РОБІТ ЗА ТЕМОЮ ДИСЕРТАЦІЇ
1. Матушкина Н.А. Стилюс как сенсорный элемент яйцеклада стрекоз // Ученые записки ТНУ. Серия: Биология. – 2001. – 14 (2). – С. 116-120.
2. Матушкина Н.А., Горб С.Н. Скелетно–мышечная организация яйцеклада эндофитного типа у стрекоз (Odonata) // Вестн. зоол. – 1997. – 31(5–6). – С. 57–70.
3. Матушкина Н.А., Горб С.Н. Классификация эндофитных кладок равнокрылых стрекоз (Odonata, Zygoptera) // Вестн. зоол. – 2000. – 14 (отд. вып.). – С. 152–159.
4. Хрокало Л.А., Матушкіна Н.О. Бабки (Insecta: Odonata) Канівського Придніпров'я // Изв. Харьк. энтомол. об-ва. – 1999. – 7 (2). – С. 27–32.
5. Matushkina N., Gorb S. Stylus of the odonate endophytic ovipositor: a mechanosensory organ controlling egg positioning // J. Insect Physiol. – 2001. – Vol. 48, № 2. – P. 213-219.
6. Matushkina N.A. Comparative morphology of the endophytic ovipositor in Odonata // Abstr. Pap. 2nd WDA Internat. Symp. of Odonatology, Gдllivare, Sweden. – 2001. – P. 29-30. (тези)
АНОТАЦІЇ
Матушкіна Н.О. Морфо-функціональні характеристики яйцеклада бабок (Insecta, Odonata). – Рукопис.
Дисертація на здобуття наукового ступеня кандидата біологічних наук за спеціальністю 03.00.09 – ентомологія. – Інститут зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України, Київ. – 2002.
Дисертація присвячена вивченню морфо-функціональних адаптацій яйцеклада бабок до різних способів відкладання яєць. В роботі представлені результати комплексного дослідження: порівняльної морфології яйцеклада, перетворень генітальних сегментів протягом різних етапів онтогенезу та різних аспектів ендофітного яйцекладіння бабок. Встановлено, що повний, або ендофітний, яйцеклад бабок характеризується найбільшим набором плезіоморфій скелетно-м'язової системи і поєднує ознаки Apterygota та Pterygota. Найбільшу кількість плезіоморфії м'язової системи яйцеклада мають Zygoptera; Aeshnidae (Anisoptera) властива редукція одного яйцекладного м'яза, а Anisozygoptera поєднують модальності яйцекладів Zygoptera, Aeshnidae та своєрідні особливості зовнішньої морфології. Cordulegastridae, Corduliidae та Libellulidae (Anisoptera) мають два яйцекладні м'язи та скелетні складові різного ступеня редукції, в Gomphidae яйцекладні м'язи не знайдено. Розроблено систему класифікації ендофітних кладок за регулярністю, особливостями розміщення та кількістю яєць в них. Основні параметри регулярних кладок є сталими, що дозволяє ефективно використовувати площу поверхні субстрату. Показано, що стилюс яйцеклада слугує сенсором, який контролює відстань між сусідніми проколами субстрату, взаєморозміщення яєць у складних кладках та забезпечує дотримання певного розташування кладки на поверхні субстрату.
Ключові слова: яйцеклад, яйцекладіння, м'язи, ендоскелет, морфологія, бабки.
Матушкина Н.А. Морфо-функциональные характеристики яйцеклада стрекоз (Insecta, Odonata). – Рукопись.
Диссертация на соискание научной степени кандидата биологических наук по специальности 03.00.09 – энтомология. – Институт зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАН Украины, Киев. – 2002.
Диссертация посвящена изучению морфо-функциональных адаптаций яйцеклада стрекоз к различным способам откладки яиц. В работе представлены результаты комплексного исследования: сравнительной морфологии яйцеклада, преобразований генитальных сегментов в ходе различных этапов онтогенеза и некоторых аспектов эндофитной откладки яиц у стрекоз. Установлено, что полный, или эндофитный, яйцеклад характеризуется наиболее богатым набором плезиоморфных модальностей скелетно-мышечной системы и объединяет признаки Apterygota и Pterygota. Наибольшее количество плезиоморфий мышечной системы полного яйцеклада имеют Zygoptera, яйцеклад которых оснащен 8 мышцами; Aeshnidae (Anisoptera) свойственна редукция одной яйцекладной мышцы, а Anisozygoptera объединяют модальности яйцекладов Zygoptera, Aeshnidae и своеобразные черты внешней морфологии. Cordulegastridae, Corduliidae и Libellulidae (Anisoptera) имеют скелетные елементы различной степени редукции и сохраняют по две яйцекладные мышцы. У Gomphidae яйцекладные мышцы не найдены. Разработана система классификации эндофитных кладок по регулярности, особенностям размещения и количеству яиц в них. Выделены такие типы: нерегулярные кладки, регулярные кладки, которые делятся на зигзаговидные, цепочковидные простые и цепочковидные сложные кладки. Основные параметры регулярных кладок постоянны, что позволяет эффективно использовать площадь поверхности субстрата. Показано, что стилюс яйцеклада служит сенсором, контролирующим расстояние между соседними проколами субстрата, размещение яиц в сложных кладках и обеспечивает соблюдение определенного положения кладки в субстрате.
Ключевые слова: яйцеклад, откладка яиц, мышцы, эндоскелет, морфология, стрекозы.
Matushkina N.A. Morpho-functional features of ovipositor in Odonata (Insecta). – Manuscript.
Thesis for a candidate's degree by speciality 03.00.09 – entomology. – Schmalhausen Institute of Zoology of National Academy of Sciences of Ukraine, Kyiv. – 2002.
The thesis is devoted to reveal the morpho-functional adaptations to different oviposition types in Odonata. The study containes results of complex research of comparative morphology of ovipositor, redevelopment of genital segments in different stages of onthogenesis and some aspects of endophytic oviposition in Odonata. It is reported that endophytic ovipositor is considered as most ancient. Such ovipositor in Odonata combined the features of Pterygota and Apterygota, that can confirm the specifity and archaity of dragonflies' morphology. Analyses of the literature data on oviposition substrata and results of our observation allow to divide the morphological characters of ovipositor into 2 groups. The first signs are supposed to be dependent upon the mechanical quality of oviposition substrata (structure of karina on lateral valves, form and sensory equipment of stylus, development of muscles). The second group include characters, that can reflect the phylogenetic relationship between families (endoskeleton structure of ovipositor and its muscle system). All zygopteran species have the most complete muscle system of ovipositor, represented by
